Sezon po spadku do trzeciej ligi Jagiellonii Białystok w latach 1978/79 drużyna zakończyła na czwartym miejscu i nie awansowali do drugiej ligi. W kolejnym sezonie byli już bezkonkurencyjni i wyprzedzili w tabeli Gwardię Szczytno i Stomil Olsztyn, mając najwięcej bramek na koncie. Okazało się, że kolejny sezon nie był już tak udani, jak również gra drugoligowych rywali znacznie lepsza. Jagiellonia uplasowała się na przedostatniej pozycji wyprzedzając jedynie zespół Star Starachowice. W III ligowych bojach, rok później, nie udał się powrót do II ligi. Pod koniec lat 70 kilku działaczy rozpoczęło pracę z młodzieżą. W latach 80-tych, w sezonie 1982/83 Jagiellonia Białystok nie miałą sobie równych i dziewięciopunktowa przewaga nad Gwardią Szczytno dała im szansę gry w drugiej lidze pod okiem trenera Grzegorza Bielatowicza. W pierwszym sezonie po powrocie Jagiellonia Białystok utrzymała się. Zespół był prowadzony wówczas przez Ryszarda Karalusa, który potem trenował młode pokolenia. Rok później Jagiellonia była na siódmej pozycji. Zespół był stale wzmacniany nowymi piłkarzami oraz uzupełniony doświadczeniem tych osób. Nowy trener, Janusz Wójcik, poprowadził zespół w sezonie 1985/86 do zdobycia wysokiego trzeciego miejsca. Okazało się, że charyzmatyczny trener i zdeterminowany zespół, byli na tyle silni, że w sezonie 1986/87 prowadzili z potężną przewagą 15 punktów i zajęli pierwsze miejsce w swojej grupie drugiej ligi. Dodatkowo najlepszym strzelcem okazał się Jacek Bayer, który zdobył 23 gole i grał potem w reprezentacji Polski.
2 liga
Jagiellonia Białystok grając w drugiej lidze przyciągała na swe mecze średnio 15 tysięcy kibiców. Sympatię okazywała także amerykańska Polonia, która pochodziła z Białegostoku. Mecz inauguracyjny w Ekstraklasie z Widzewem Łódź obejrzało około 36 tysięcy widzów, a kolejne mecze zawsze rozgrywane były w towarzystwie przynajmniej 20 tys. kibiców z całego regionu białostockiego. Z opowiadań świadków wynika, że autobusy przyjeżdżały z podmiejskich miejscowości. Pierwszy sezon w ekstraklasie nie zapowiadał się jednak rewelacyjnie. Po rundzie jesiennej, niedoświadczona jeszcze Jaga zdobyła 14 miejsce. Wówczas zespół przeszedł we władanie asystenta Wójcika, Mirosława Mojsiuszko i na wiosnę Białostoczanie wygrywali wszystkie mecze na własnym boisku i zakończyli sezon na ósmej lokacie. Rok potem piłkarze Jagielloni zajęłi również ósme miejsce w lidze, uczestniczą także w Finale Pucharu Polski, gdzie niestety pokonała ich Legia Warszawa. Po tym sezonie, zbyt pochopnie, działacze Jagiellonii rozstali się z większością dobrych piłkarzy, co sprawiło, że w następnym roku zespół został relegowany z rozgrywek zajmując ostatnią pozycję. Rok później zespół awansował do baraży o najwyższą ligę, przegrywając po niezwykle dramatycznym dwumeczu, zakończonym rzutami karnymi z rewelacyjnym Zagłębiem Sosnowiec. Sezon 1991/92 okazał się pomyślniejszy dla Jagi, która finalnie wyprzedzona przez Siarkę Tarnobrzeg awansowała z drugiego miejsca po raz kolejny do Ekstraklasy. W sezonie 1992/93 Jagiellonia została niestety zdeklasowana przez rywali i zajęła ostatnie miejsce.
2007 rok
Równo o 18.53 9 czerwca 2007 roku Jagiellonia Białystok awansowała do ekstraklasy, w której gra do dziś, i w pierwszym sezonie po powrocie uplasowała się na 14 miejscu z dorobkiem 27 punktów. Kolejny rok był już o wiele lepszy i Jaga zakończyła dobry sezon na 8 pozycji z liczbą punktów wynoszącą 34 i wtedy też klub dowiedział się o karze ujemnych punktów w liczbie dziesięć w następnym sezonie za korupcję prezesa klubu. Największe sukcesy natomiast Jagiellonia Białystok święciła w sezonie 2009/10 kiedy to zdobyła wymarzony Puchar Polski po finałowym spotkaniu z Pogonią Szczecin po bramce Andriusa Skerli i utrzymała się w ekstraklasie z balastem dziesięciu ujemnych punktów. Na początku sezonu 2010/11 piłkarze Jagielloni Białystok zwyciężyli w boju o Superpuchar Polski po zaciętym spotkaniu z ówczesnym mistrzem polski Lechem Poznań – jedyną bramkę w tym meczu strzelił Tomasz Frankowski. Po zakończeniu rundy jesiennej Jagiellonia Białystok została mistrzem jesiennej ekstraklasy wyprzedzając trzema punktami krakowską Wisłę i stołeczną Legię. Obecnie Jagiellonia prowadzi również sekcję judo i szermierki, a SSA Jagiellonia zajmuje się piłką nożną. W sezonie 2006/07, za kadencji Artura Płatka, zespół po latach nieobecności awansował na powrót do Ekstraklasy, w której gra do dziś. Obecnym trenerem klubu z Białegostoku jest Michał Probierz. Jagiellonia radzi sobie świetnie i jest to na pewno fenomen w polskiej piłce nożnej. Z pewnością jest to zespół, który zasługuje na uwagę i na pewno jeszcze wiele pokaże.
Atmosfera
Nad atmosferą podczas spotkań Jagiellonii Białystok czuwa Stowarzyszenie Kibiców Dzieci Białegostoku. Jest ono oficjalnym reprezentantem kibiców w kontaktach klubowych. Głównym założeniem stowarzyszenia jest zjednoczenie wszystkich fanów Jagi na każdej płaszczyźnie życia kibicowskiego i dnia codziennego. Bardzo ważnym punktem w statucie Stowarzyszenia jest angażowanie się w życie nie tylko sportowe, ale także i społeczne oraz kulturalne poprzez między innymi organizowanie imprez sportowych i rozrywkowych dla dzieci ze szkół, domów dziecka i ośrodków wychowawczych. Innymi celami stowarzyszenia są malowanie Białegostoku i Podlasia, promowanie wolontariatu i zachęcanie do honorowego oddawania krwi, promowanie sportu i turystyki, a także zdrowego trybu życia. Tworzeniem opraw stadionowych i wspaniałych choreografii zajmuje się zawsze Ultras Jagiellonia Białystok. Oprawa jest bardzo ważną częścią każdego spotkania, gdyż niewątpliwie dodaje to odwagi i siły wszystkim idolom piłkarskim. Jest to nieodłączny element każdego spotkania piłkarskiego większej drużyny. Oczywiście najbardziej zaangażowani są zawsze kibice z grupy ultras, którzy zawsze przekraczają możliwości zwykłego kibicowania i tworzą niezapomniane widowisko, które jest niekiedy o wiele bardziej ciekawsze od samego meczu, jeśli coś idzie nie po myśli. Wiadomo, że są to zachowania skrajne, ale bardzo potrzebne i niezwykle efektowne. Dlatego też żaden wielki zespół nie może się obejść bez własnych ultrasów, którzy tworzą trzon całej grupy kibicującej. To oni nadają rytm kibicowania.